{"id":162737,"date":"2025-09-01T16:50:05","date_gmt":"2025-09-01T16:50:05","guid":{"rendered":"https:\/\/enolife.com.ar\/es\/?p=162737"},"modified":"2025-09-04T15:01:21","modified_gmt":"2025-09-04T15:01:21","slug":"los-murcielagos-ayudan-a-controlar-la-polilla-de-la-vid-en-vinedos-con-biodiversidad-y-sin-pesticidas","status":"publish","type":"post","link":"https:\/\/enolife.com.ar\/es\/los-murcielagos-ayudan-a-controlar-la-polilla-de-la-vid-en-vinedos-con-biodiversidad-y-sin-pesticidas\/","title":{"rendered":"Los murci\u00e9lagos ayudan a controlar la polilla de la vid en vi\u00f1edos con biodiversidad y sin pesticidas"},"content":{"rendered":"\n

Los vi\u00f1edos enfrentan numerosas plagas y enfermedades, como por ejemplo la da\u00f1ina lobesia botrana o polilla de la vid, y para combatirlos dependen en gran medida de insecticidas sint\u00e9ticos, los cuales tambi\u00e9n afectan a organismos que no son objetivo de esos agroqu\u00edmicos. En las vi\u00f1as org\u00e1nicas y en los cultivos con mayor biodiversidad y mayor cobertura vegetal se dan las condiciones para que aves, murci\u00e9lagos y artr\u00f3podos depredadores contribuyan a controlar esas plagas. En el estudio que aqu\u00ed replicamos, un grupo de cient\u00edficos h\u00fangaros e italianos investigaron el papel de estos animales en el control biol\u00f3gico de plagas en paisajes con amplia cobertura forestal<\/strong><\/em>.<\/em><\/strong><\/h4>\n\n\n\n
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Los vi\u00f1edos son sistemas culturales, ecol\u00f3gicos y econ\u00f3micos de gran relevancia, que cubren aproximadamente 7,2 millones de hect\u00e1reas en todo el mundo<\/strong>, de las cuales alrededor del 50% se concentran en Europa<\/strong> (OIV, 2023). Se espera que esta superficie se expanda debido a la alta demanda de servicios de aprovisionamiento y culturales relacionados, as\u00ed como a la creciente disponibilidad de \u00e1reas explotables en los l\u00edmites m\u00e1s fr\u00edos del rango potencial de la vid como consecuencia del cambio clim\u00e1tico.<\/p>\n\n\n\n

Los vi\u00f1edos enfrentan numerosas plagas y enfermedades<\/strong> y, a pesar de las tendencias de mejora, s\u00f3lo \u00e1reas relativamente peque\u00f1as adoptan pr\u00e1cticas de manejo sostenible (por ejemplo, solo el 12% de los vi\u00f1edos europeos son org\u00e1nicos). La mayor\u00eda de los vi\u00f1edos a\u00fan depende en gran medida de los tratamientos con pesticidas, los cuales afectan negativamente a organismos no objetivo.<\/p>\n\n\n\n

Por ejemplo, la polilla del racimo de la vid (Lobesia botrana)<\/strong>, una plaga ampliamente distribuida y significativa que causa da\u00f1os severos y p\u00e9rdidas de rendimiento, se controla principalmente con insecticidas sint\u00e9ticos, lo que limita la regulaci\u00f3n por enemigos naturales. Sin embargo, en condiciones adecuadas, los vi\u00f1edos tienen el potencial de ofrecer servicios efectivos de control de plagas al fomentar comunidades de depredadores diversas y abundantes, como aves, murci\u00e9lagos y artr\u00f3podos.<\/p>\n\n\n\n

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El control natural de plagas, proporcionado por una amplia gama de taxones vertebrados e invertebrados, es uno de los servicios ecosist\u00e9micos m\u00e1s importantes en los agrosistemas, con un valor econ\u00f3mico estimado de 417 U$S por hect\u00e1rea y por a\u00f1o en distintos biomas.<\/h3>\n\n\n\n
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Entre los diversos grupos taxon\u00f3micos, las aves y los murci\u00e9lagos son componentes clave de los servicios ecosist\u00e9micos<\/strong> basados en la biodiversidad y se consideran importantes agentes de supresi\u00f3n de plagas.<\/strong> Por ejemplo, las aves de zonas agr\u00edcolas consumen alrededor de 28 millones de toneladas de presas al a\u00f1o, incluidas grandes cantidades de insectos herb\u00edvoros, y los murci\u00e9lagos consumen m\u00e1s del 70% de su masa corporal en artr\u00f3podos cada noche, con m\u00e1s de 700 especies de plagas identificadas en su dieta.<\/p>\n\n\n\n

Al mismo tiempo, particularmente las aves pueden contribuir a ciertos diservicios, como la disminuci\u00f3n de la intensidad de las cascadas tr\u00f3ficas al alimentarse de artr\u00f3podos depredadores.<\/p>\n\n\n\n

La efectividad de estos servicios (o diservicios) depende en gran medida de factores que act\u00faan a diferentes escalas espaciales. A diferencia de las pr\u00e1cticas convencionales de protecci\u00f3n de cultivos, la agricultura org\u00e1nica, al incrementar la disponibilidad de recursos alimenticios asociada con la reducci\u00f3n en el uso de pesticidas, promueve un amplio espectro de funciones ecol\u00f3gicas y una alta proporci\u00f3n de especies de vertebrados con importancia en el control de plagas.<\/p>\n\n\n\n

Otro factor influyente es el contexto del paisaje, que podr\u00eda tener mayor relevancia que las caracter\u00edsticas locales de las \u00e1reas agr\u00edcolas por s\u00ed solas. Por ejemplo, el incremento y la conectividad de los h\u00e1bitats naturales no cultivados en el paisaje circundante son fundamentales para la biodiversidad de los vi\u00f1edos, afectan positivamente la composici\u00f3n y actividad de las comunidades de murci\u00e9lagos y favorecen una mayor riqueza y densidad de aves insect\u00edvoras.<\/p>\n\n\n\n

La exclusi\u00f3n experimental constituye una herramienta poderosa para identificar interacciones complejas entre vertebrados e invertebrados que afectan los servicios ecosist\u00e9micos y el rendimiento de los cultivos. Sin embargo, los resultados previos se han reportado principalmente en \u00e1reas tropicales, y estudios de este tipo en agrosistemas permanentes europeos siguen siendo escasos.<\/p>\n\n\n\n

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Aunque las aves y los murci\u00e9lagos suelen ser objeto de medidas de conservaci\u00f3n, algunos agricultores a\u00fan tienden a invertir menos esfuerzo en atraerlos, pasando por alto los servicios de control de plagas que estos animales pueden proporcionar.<\/h3>\n\n\n\n
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En este estudio, se realiz\u00f3 un experimento de exclusi\u00f3n en vi\u00f1edos h\u00fangaros con pr\u00e1cticas de manejo y caracter\u00edsticas de paisaje distintas, con el fin de investigar el papel de las aves y los murci\u00e9lagos en la configuraci\u00f3n de los patrones de densidad de artr\u00f3podos y en las funciones ecosist\u00e9micas asociadas. Se plantearon las siguientes hip\u00f3tesis: (1) el manejo org\u00e1nico de los vi\u00f1edos y los paisajes forestales aumentan la abundancia y actividad de aves y murci\u00e9lagos; (2) un mayor n\u00famero y actividad de aves y murci\u00e9lagos resultan en una menor abundancia de insectos plaga; y adem\u00e1s, (3) una reducci\u00f3n de la herbivor\u00eda de insectos y un aumento del rendimiento del cultivo, pero una menor presi\u00f3n de depredaci\u00f3n por parte de los artr\u00f3podos.<\/p>\n\n\n\n

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Materiales y m\u00e9todos: \u00e1rea y dise\u00f1o del estudio<\/strong><\/p>\n\n\n\n

Este estudio se realiz\u00f3 en la parte occidental de las Monta\u00f1as de Transdanubia (Cuenca de Tapolca y Tierras Altas de Balaton) y en la parte sur de la Peque\u00f1a Llanura H\u00fangara (Cuenca de Marcal), Hungr\u00eda<\/strong> (Figura S1). Esta regi\u00f3n se caracteriza por un clima continental con influencia submediterr\u00e1nea, una temperatura media anual de 9\u201311 \u00b0C y una precipitaci\u00f3n de 550\u2013650 mm.<\/p>\n\n\n\n

Para el experimento se seleccionaron 12 vi\u00f1edos (que inclu\u00edan 10 variedades de uva; una o dos variedades por plantaci\u00f3n), 6 con manejo org\u00e1nico y otros 6 con manejo integrado de plagas (IPM). A diferencia de los vi\u00f1edos IPM, los vi\u00f1edos org\u00e1nicos (3,2% de los vi\u00f1edos h\u00fangaros en 2025) se manejaron sin herbicidas, insecticidas sint\u00e9ticos ni fertilizantes, y en nuestra zona de estudio presentaban generalmente menor superficie y rendimiento, pero mayor cobertura de vegetaci\u00f3n herb\u00e1cea (Tabla S1). En los vi\u00f1edos IPM, el uso de insumos qu\u00edmicos se aplic\u00f3 de manera limitada y selectiva en funci\u00f3n del monitoreo de plagas, con el fin de mantener sus poblaciones por debajo de los niveles de da\u00f1o al cultivo.<\/p>\n\n\n\n

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Tabla S1. Valores de media \u00b1 EE (m\u00edn-m\u00e1x) de las variables a nivel local para los vi\u00f1edos con manejo org\u00e1nico frente a manejo integrado de plagas (MIP) – Datos promedio por hilera y entre hileras por vi\u00f1edo a trav\u00e9s de las parcelas de muestreo (controles y exclusiones) y las visitas de campo (mayo, julio y agosto). Para dos plantaciones org\u00e1nicas, se aplicaron tratamientos con insecticidas naturales (n = 3) durante el a\u00f1o del estudio<\/strong><\/em>.<\/em><\/strong><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
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Los paisajes vit\u00edcolas se clasificaron como \u00abforestados\u00bb y \u00abno forestados\u00bb seg\u00fan su composici\u00f3n y configuraci\u00f3n dentro de radios de 500 y 1000 m, basados en Corine Land Cover (Copernicus Land Monitoring Service, 2018), el Mapa de Ecosistemas de Hungr\u00eda (Tan\u00e1cs et al., 2021) y en im\u00e1genes satelitales de Google (tomadas en 2023), utilizando el software QGIS 3.6.1 (QGIS Development Team, 2019) y Conefor Sensinode 2.6 (Saura & Torn\u00e9, 2009). <\/p>\n\n\n\n

En ambas escalas espaciales, los paisajes forestados ten\u00edan la mayor proporci\u00f3n de bosques caducifolios y la mayor conectividad de elementos le\u00f1osos (es decir, parches de bosque, setos, grandes grupos de \u00e1rboles), mientras que los paisajes no forestados ten\u00edan una proporci\u00f3n relativamente alta de tierras de cultivo y las mayores distancias entre vi\u00f1edos y bosques (Tabla S2). En total, se cont\u00f3 con tres r\u00e9plicas de vi\u00f1edos para cada combinaci\u00f3n de factores (es decir, org\u00e1nico y forestado, org\u00e1nico y no forestado, IPM y forestado, IPM y no forestado). La distancia entre vi\u00f1edos fue de entre 1 y 38 km (media \u00b1 EE: 16,7 \u00b1 1,7).<\/p>\n\n\n\n

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Tabla S2. Valores de media \u00b1 EE (m\u00edn-m\u00e1x) de las variables a nivel de paisaje para los vi\u00f1edos situados en paisajes forestales frente a no forestales. Para cada variable, los valores de p en negrita indican diferencias significativas entre los tipos de paisaje (resultados de las pruebas de rango de Wilcoxon). SHDI: \u00edndice de diversidad de Shannon, SHEI: \u00edndice de equidad de Shannon, IIC: \u00edndice integral de conectividad<\/strong><\/em>.<\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
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Se establecieron dos pares de parcelas control y exclusi\u00f3n completa (n = 24; en total 48 parcelas) en el centro de cada vi\u00f1edo, con al menos 100 m de separaci\u00f3n entre ellas y 25 m del borde. Para cada par, las parcelas control y exclusi\u00f3n estaban separadas por 25 m (Figura 1a). <\/p>\n\n\n\n

Las jaulas de exclusi\u00f3n consistieron en cables de alambre rectangulares unidos con postes de bamb\u00fa y cubiertos completamente con una malla agr\u00edcola desmontable (tama\u00f1o de malla de 2,5 \u00d7 2,5 cm) que permit\u00eda el acceso de insectos (incluidas polillas) a las plantas, pero imped\u00eda que aves y murci\u00e9lagos alcanzaran el dosel. Cada jaula de exclusi\u00f3n med\u00eda 6 \u00d7 0,7 \u00d7 2 m (largo \u00d7 ancho \u00d7 alto) y siempre cubr\u00eda seis plantas de vid (Figura S2). Se instalaron las jaulas en la primera quincena de abril de 2023, las retiramos a finales de agosto de 2023 antes de la cosecha y las mantuvimos regularmente durante el per\u00edodo de estudio. Dentro de cada vi\u00f1edo, las vides control y excluidas se cultivaron de manera similar (por ejemplo, siega, poda, guiado de brotes y despunte).<\/p>\n\n\n\n

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Figura 1: (a) Disposici\u00f3n espacial de las parcelas, grabadoras ac\u00fasticas para murci\u00e9lagos, puntos de observaci\u00f3n de aves y trampas de feromonas dentro de los vi\u00f1edos; (b) plantas de vid utilizadas para el muestreo de artr\u00f3podos y para las mediciones de herbivor\u00eda foliar, da\u00f1o en frutos y depredaci\u00f3n dentro de las parcelas.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
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Recolecci\u00f3n de datos<\/strong><\/p>\n\n\n\n

Se utiliz\u00f3 el m\u00e9todo de conteo por puntos (5 min por punto de observaci\u00f3n, r = 50 m) para las observaciones de aves, y se designaron puntos de observaci\u00f3n de aves (n = 24) para cada par de parcelas entre control y exclusi\u00f3n (Figura 1a). Se realizaron dos censos de aves durante el per\u00edodo principal de reproducci\u00f3n (i.e. con mayor detectabilidad): el primero entre el 2\u20134 de mayo y el segundo entre el 15\u201317 de mayo. Adem\u00e1s, se clasificaron las especies de aves como insect\u00edvoras funcionales, es decir, aquellas que son insect\u00edvoras durante el per\u00edodo reproductivo y que forrajean principalmente en hojas o cazan en vuelo.<\/p>\n\n\n\n

Para los muestreos de murci\u00e9lagos, se realizaron registros ac\u00fasticos entre el 17\u201319 de mayo y el 12\u201314 de julio, durante 5 h en tres noches consecutivas, comenzando 30 min antes de la puesta del sol. Se instalaron dispositivos ac\u00fasticos de espectro completo AudioMoth (n = 24) para registrar los ultrasonidos de murci\u00e9lagos (Hill et al., 2018) en los mismos puntos usados para la observaci\u00f3n de aves (Figura 1a). <\/p>\n\n\n\n

La temperatura promedio de los sitios de muestreo fue de 15,9 \u00b1 0,2 \u00b0C en mayo y 27,2 \u00b1 0,2 \u00b0C en julio. Para las grabaciones de llamadas, la frecuencia de muestreo fue de 256 kHz; la ganancia se configur\u00f3 en nivel medio; las grabaciones duraban 295 s con 5 s de pausa para guardar los archivos. Se buscaron autom\u00e1ticamente las llamadas de murci\u00e9lagos con el programa Bat Detective<\/em> y se recortaron las secuencias con un script propio en el entorno estad\u00edstico R 4.4.2 (R Core Team, 2024). Se defini\u00f3 una secuencia como una serie de llamadas de ecolocalizaci\u00f3n con intervalos interpulso menores a 3 s. Finalmente, validamos manualmente las identificaciones autom\u00e1ticas a nivel de especie en el software Kaleidoscope Pro<\/em> (Wildlife Acoustics, Inc.) y se defini\u00f3 la actividad de murci\u00e9lagos como el n\u00famero de intervalos de 5 s que conten\u00edan llamadas.<\/p>\n\n\n\n

Para recolectar individuos de Lobesia botrana<\/em>, se utilizaron trampas con feromonas espec\u00edficas (CSalomon\u00ae RAG, Plant Protection Institute, Hungr\u00eda). Se instalaron las trampas a nivel del dosel, cerca de los puntos de observaci\u00f3n de aves y murci\u00e9lagos (n = 24, Figura 1a), y se recolectaron polillas durante 7 d\u00edas en tres ocasiones: 15\u201321 de mayo, 10\u201316 de julio y 21\u201327 de agosto. En los mismos periodos recolectamos artr\u00f3podos del dosel mediante los m\u00e9todos de golpeteo y aspiraci\u00f3n D-Vac<\/em> (Basset et al., 1997) en las plantas impares (1, 3, 5) de cada parcela (Figura 1b). El material obtenido por ambos m\u00e9todos y de las tres plantas de cada parcela se proces\u00f3 en conjunto (n = 48). Se contaron e identificaron los individuos hasta el nivel taxon\u00f3mico m\u00e1s bajo posible, cuando era factible clasificarlos en grupos funcionales (herb\u00edvoros y depredadores).<\/p>\n\n\n\n

Se midi\u00f3 herbivor\u00eda foliar, da\u00f1o en frutos y depredaci\u00f3n en las plantas pares (2, 4, 6) de cada parcela (Figura 1b). Se evalu\u00f3 el da\u00f1o en las bayas por artr\u00f3podos -principalmente perforaciones de larvas de L. botrana<\/em>– calculando la proporci\u00f3n de bayas da\u00f1adas en cinco racimos seleccionados al azar por planta (n = 48 \u00d7 3 \u00d7 5 = 720), antes de la cosecha y del retiro de las jaulas a finales de agosto. Simult\u00e1neamente, se inspeccion\u00f3 visualmente la herbivor\u00eda foliar en diez hojas escogidas al azar por planta (n = 48 \u00d7 3 \u00d7 10 = 1440) y se calcul\u00f3 la proporci\u00f3n de superficie da\u00f1ada por insectos herb\u00edvoros. Se investig\u00f3 la depredaci\u00f3n por artr\u00f3podos mediante un experimento con presas centinela a mediados de mayo: se fijaron orugas artificiales en cinco hojas seleccionadas al azar por planta (n = 48 \u00d7 3 \u00d7 5 = 720) y se expusieron durante 7 d\u00edas para luego inspeccionar las marcas de depredaci\u00f3n en el laboratorio. El trabajo de campo se llev\u00f3 a cabo con el consentimiento de los propietarios de los vi\u00f1edos y no requiri\u00f3 permisos espec\u00edficos ni aprobaciones \u00e9ticas.<\/p>\n\n\n\n

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An\u00e1lisis de datos<\/strong><\/p>\n\n\n\n

Los investigadores crearon cuatro grupos de modelos lineales generalizados de efectos mixtos para probar el efecto de:<\/p>\n\n\n\n

    \n
  1. El manejo local del vi\u00f1edo (org\u00e1nico vs. IPM), el paisaje (forestado vs. no forestado) y su interacci\u00f3n sobre la abundancia total e insect\u00edvora de aves, as\u00ed como sobre la actividad total y estacional (primavera y verano) de murci\u00e9lagos.<\/li>\n\n\n\n
  2. Manejo, proximidad al bosque y tratamiento (control vs. exclusi\u00f3n; excepto polillas) y sus interacciones sobre la abundancia total y temporal de polillas y de artr\u00f3podos del dosel.<\/li>\n\n\n\n
  3. Manejo, proximidad al bosque, tratamiento y sus interacciones sobre la herbivor\u00eda foliar, da\u00f1o en frutos y ocurrencia de depredaci\u00f3n.<\/li>\n\n\n\n
  4. Relaciones funcionales, es decir: (a) el efecto de la abundancia de aves y actividad de murci\u00e9lagos sobre la abundancia total de artr\u00f3podos del dosel y de polillas (total y temporal en mayo y julio), y (b) el efecto de la abundancia de polillas sobre el da\u00f1o en frutos.<\/li>\n<\/ol>\n\n\n\n

    Para la estructura de los modelos completos y t\u00e9rminos aleatorios incluidos, v\u00e9ase la Tabla S3.<\/p>\n\n\n\n

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    Tabla S3. Lista de los modelos lineales mixtos completos con t\u00e9rminos fijos y aleatorios y pruebas de Moran\u2019s I para los grupos de modelos: (1) abundancias de aves y actividades de murci\u00e9lagos en funci\u00f3n del paisaje (forestal vs. no forestal), manejo (org\u00e1nico vs. MIP [manejo integrado de plagas]) y su interacci\u00f3n; (2) abundancias de artr\u00f3podos en funci\u00f3n del paisaje, manejo, tratamiento (control vs. exclusi\u00f3n; excepto polillas) y sus interacciones de dos v\u00edas; (3) da\u00f1o a frutos, herbivor\u00eda foliar y ocurrencia de depredaci\u00f3n en funci\u00f3n del paisaje, manejo, tratamiento y sus interacciones de dos v\u00edas; y (4) abundancias de artr\u00f3podos en funci\u00f3n de las abundancias de aves y actividades de murci\u00e9lagos, y da\u00f1o a frutos en funci\u00f3n de la abundancia de polillas. abu. = abundancia. Modelos ajustados con Poisson (funci\u00f3n: \u2018glmer\u2019): b) binomial negativa (funci\u00f3n: \u2018glmer.nb\u2019); c) beta ordenada (funci\u00f3n: \u2018glmmTMB\u2019), y d) regresi\u00f3n binomial (funci\u00f3n: \u2018glmer\u2019); * s\u00f3lo se consideraron los datos de las parcelas de control.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
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    Todas las anal\u00edticas se realizaron en el entorno R 4.4.2. Los modelos se ajustaron usando las funciones glmer<\/code> (regresi\u00f3n de Poisson: abundancia de aves y artr\u00f3podos del dosel; regresi\u00f3n binomial: ocurrencia de depredaci\u00f3n) y glmer.nb<\/code> (regresi\u00f3n binomial negativa: actividad de murci\u00e9lagos y abundancia de polillas) del paquete lme4<\/strong> (Bates et al., 2015), y glmmTMB<\/code> (regresi\u00f3n beta ordenada: herbivor\u00eda foliar y da\u00f1o en frutos) del paquete glmmTMB<\/strong> (Brooks et al., 2017). Realizamos una selecci\u00f3n autom\u00e1tica de modelos basada en AICc con el paquete MuMIn<\/strong> (Barto\u0144, 2024) y aplicamos promedio de modelos cuando \u0394AICc < 2. Las pruebas de los modelos se realizaron con test \u03c7\u00b2 de Wald tipo II mediante la funci\u00f3n Anova<\/code> del paquete car<\/strong> (Fox & Weisberg, 2019).<\/p>\n\n\n\n

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    C\u00e1lculo del rendimiento<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    Para determinar el papel de aves y murci\u00e9lagos en la influencia sobre el rendimiento del cultivo, se sigui\u00f3 la metodolog\u00eda de Rodr\u00edguez-San Pedro et al. (2020). Primero, se calcul\u00f3 la diferencia entre los porcentajes promedio generales de bayas da\u00f1adas observados en parcelas control y de exclusi\u00f3n (para los mismos racimos usados en el an\u00e1lisis de da\u00f1o en frutos). Luego, se calcul\u00f3 el rendimiento promedio (kg\/ha) considerando los datos de los vi\u00f1edos estudiados, obtenidos directamente de los propietarios. Finalmente, se multiplic\u00f3 este valor promedio de rendimiento por la diferencia en el da\u00f1o promedio de bayas entre los tratamientos.<\/p>\n\n\n\n

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    \"\"<\/a>
    Tabla S4. Resultados del promediado de modelos lineales mixtos (\u0394AICc < 2) y pruebas ANOVA (\u03c7\u00b2, p) para los grupos de modelos: (1) abundancias de aves y actividades de murci\u00e9lagos en funci\u00f3n del paisaje (forestal vs. no forestal) y manejo (org\u00e1nico vs. MIP [manejo integrado de plagas]); (2) abundancias de artr\u00f3podos en funci\u00f3n de la proximidad al bosque, manejo y tratamiento (control vs. exclusi\u00f3n); (3) da\u00f1o a frutos, herbivor\u00eda foliar y ocurrencia de depredaci\u00f3n en funci\u00f3n de la proximidad al bosque, manejo, tratamiento y sus interacciones de dos v\u00edas; y (4) abundancias de artr\u00f3podos en funci\u00f3n de las abundancias de aves y actividades de murci\u00e9lagos, y da\u00f1o a frutos en funci\u00f3n de la abundancia de polillas. Los efectos significativos mostrados por las pruebas ANOVA est\u00e1n marcados en negrita. abu. = abundancia. -: todas las variables explicativas fueron descartadas durante el procedimiento de selecci\u00f3n del modelo.
    Modelo: ajustado con Poisson (a), binomial negativa (b), beta ordenada (c) y regresi\u00f3n binomial (d). Estimaci\u00f3n: valores positivos para paisaje, manejo y tratamiento indican n\u00fameros m\u00e1s altos en vi\u00f1edos en paisajes forestales, aquellos con manejo org\u00e1nico y parcelas de exclusi\u00f3n, respectivamente.
    Solo se consideraron los datos de las parcelas de control.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    Resultados<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    Se observaron 1.068 aves pertenecientes a 50 especies, de las cuales 265 individuos de 17 especies eran insect\u00edvoros funcionales (Tabla S5), y se registraron 3.412 pases de murci\u00e9lagos que correspondieron a nueve taxones identificados (Tabla S6). El an\u00e1lisis de la abundancia total de aves y la actividad de murci\u00e9lagos no mostr\u00f3 efectos significativos de ninguna de las variables.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Tabla S5. Lista de especies de aves y sus abundancias observadas durante el muestreo. Los insect\u00edvoros funcionales (es decir, especies que se alimentan de insectos durante el periodo de cr\u00eda y que forrajean principalmente sobre hojas o cazan en vuelo [Brambilla & Gatti, 2022]) est\u00e1n marcados con \u2018x<\/strong><\/em>\u2019<\/em>.<\/strong><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Tabla S6. Lista de taxones de murci\u00e9lagos y sus actividades (definidas como el n\u00famero de intervalos de 5 s que contienen llamadas de murci\u00e9lago) detectadas durante el muestreo.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    Sin embargo, se encontr\u00f3 un efecto significativo del paisaje sobre las aves insect\u00edvoras, con mayor n\u00famero en vi\u00f1edos situados en paisajes forestados en comparaci\u00f3n con los ubicados en paisajes no forestados (+50%, \u03c7\u00b2 = 10,456, p = 0,001; Figura 2a). Adem\u00e1s, la actividad de murci\u00e9lagos en primavera fue mayor en vi\u00f1edos forestados que en los no forestados (+127%, \u03c7\u00b2 = 7,340, p = 0,007; Figura 2b), mientras que su actividad en verano fue mayor en vi\u00f1edos situados en paisajes no forestados (+124%, \u03c7\u00b2 = 7,612, p = 0,006; Figura 2c). El manejo del vi\u00f1edo no tuvo un efecto significativo sobre las densidades de aves ni la actividad de murci\u00e9lagos (Tabla S4).<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Figura 2. Efectos significativos (p < 0,05) del paisaje (forestado vs. no forestado) sobre (a) la abundancia de aves insect\u00edvoras y (b) la actividad de murci\u00e9lagos en primavera y (c) en verano. En los gr\u00e1ficos, las l\u00edneas en negrita indican las estimaciones del modelo y las l\u00edneas horizontales delgadas representan los errores est\u00e1ndar.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    Recolectamos 3.601 individuos de Lobesia botrana<\/em>, 256 artr\u00f3podos herb\u00edvoros del dosel y 396 artr\u00f3podos depredadores (Tablas S7 y S8). No encontramos efectos significativos del manejo ni del paisaje sobre la abundancia de L. botrana<\/em>, excepto en agosto, cuando fue significativamente mayor en vi\u00f1edos IPM que en org\u00e1nicos (+165,9%, \u03c7\u00b2 = 4,823, p = 0,028; Figura 3a).<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Tabla S7. Lista de taxones de insectos herb\u00edvoros que habitan en el dosel y sus abundancias recolectadas durante el muestreo. Los individuos fueron identificados al nivel taxon\u00f3mico m\u00e1s bajo posible, cuando la clasificaci\u00f3n en este grupo funcional era factible<\/strong><\/em>.<\/em><\/strong><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    El manejo del vi\u00f1edo afect\u00f3 significativamente la abundancia de artr\u00f3podos del dosel, con m\u00e1s artr\u00f3podos herb\u00edvoros y depredadores en los vi\u00f1edos org\u00e1nicos que en los IPM (herb\u00edvoros: +124,1%, \u03c7\u00b2 = 10,329, p = 0,001; depredadores: +130%, \u03c7\u00b2 = 34,432, p = 0,000; Figura 3b,c). Las densidades de artr\u00f3podos del dosel no se vieron afectadas por la proximidad al bosque ni por el tratamiento (Tabla S4).<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Figura 3. Efectos significativos (p < 0,05) del manejo (org\u00e1nico vs. IPM [manejo integrado de plagas]) sobre (a) la abundancia de polillas en agosto y sobre la abundancia de artr\u00f3podos del dosel, (b) herb\u00edvoros y (c) depredadores. En los gr\u00e1ficos, las l\u00edneas en negrita indican las estimaciones del modelo y las l\u00edneas horizontales delgadas representan los errores est\u00e1ndar.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    El da\u00f1o promedio en los frutos fue significativamente mayor en vi\u00f1edos situados en paisajes no forestados que en los forestados (diferencia de 2,1%, \u03c7\u00b2 = 7,069, p = 0,008; Figura 4a) y tambi\u00e9n en las parcelas de exclusi\u00f3n, donde los enemigos naturales no ten\u00edan acceso a las plantas, en comparaci\u00f3n con las parcelas control (\u03c7\u00b2 = 8,905, p = 0,003; Figura 4b). En las parcelas de exclusi\u00f3n, el 3,4% de las bayas estaban da\u00f1adas, frente al 2,2% registrado en las parcelas control, lo que supone una diferencia de 1,2%, es decir, la proporci\u00f3n de bayas da\u00f1adas aument\u00f3 un 54,5% con la exclusi\u00f3n.<\/p>\n\n\n\n

    En los vi\u00f1edos estudiados, el rendimiento promedio fue de 6.085,4 kg\/ha (IPM: 8.750; org\u00e1nico: 3.420,8). Considerando estos valores, estimamos que la exclusi\u00f3n de aves y murci\u00e9lagos redujo el rendimiento en 73,1 kg\/ha en promedio (IPM: 105; org\u00e1nico: 41,1).<\/p>\n\n\n\n

    Se encontr\u00f3 un efecto significativo de interacci\u00f3n entre manejo y tratamiento sobre la herbivor\u00eda foliar, siendo significativamente mayor en las uvas excluidas que en las control en los vi\u00f1edos org\u00e1nicos (diferencia de 1,3%, \u03c7\u00b2 = 8,212, p = 0,004; Figura 4c). Adem\u00e1s, el manejo org\u00e1nico afect\u00f3 significativamente y de manera positiva la ocurrencia de depredaci\u00f3n mediada por artr\u00f3podos sobre las uvas (+104,5%, \u03c7\u00b2 = 9,221, p = 0,002; Figura 4d; Tabla S4).<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Figura 4: Efectos significativos (p < 0,05) de (a) paisaje (forestado vs. no forestado) y (b) tratamiento (control vs. exclusi\u00f3n) sobre el da\u00f1o promedio en los frutos, (c) efecto significativo de interacci\u00f3n entre manejo (org\u00e1nico vs. IPM [manejo integrado de plagas]) y tratamiento sobre la herbivor\u00eda foliar promedio, y (d) efecto significativo del manejo sobre la ocurrencia de depredaci\u00f3n en las plantas de vid. Las l\u00edneas en negrita indican las estimaciones del modelo y las l\u00edneas horizontales delgadas representan los errores est\u00e1ndar. Los puntos de datos se desplazaron ligeramente para mejorar la visibilidad.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    Con respecto a las relaciones funcionales, la abundancia de polillas disminuy\u00f3 significativamente con el aumento de la actividad de murci\u00e9lagos en primavera (36,7% menos de abundancia al incrementarse la actividad de 0 a 100; \u03c7\u00b2 = 3,983, p = 0,046; Figura 5a). Adem\u00e1s, el da\u00f1o promedio en los frutos aument\u00f3 significativamente con el incremento de la abundancia total de polillas (66,7% m\u00e1s de da\u00f1o al aumentar la abundancia de 0 a 100; \u03c7\u00b2 = 6,112, p = 0,013; Figura 5b). Para m\u00e1s efectos no significativos retenidos tras la selecci\u00f3n de modelos, v\u00e9ase Tabla S4.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n
    \n
    \"\"<\/a>
    Figura 5. Efectos significativos (p < 0,05) de (a) la actividad de murci\u00e9lagos sobre la abundancia de polillas en primavera y (b) la abundancia total de polillas sobre el da\u00f1o promedio en los frutos. Las bandas grises indican los intervalos de confianza.<\/strong><\/em><\/figcaption><\/figure><\/div>\n\n\n
    <\/div>\n\n\n\n

    Discusi\u00f3n<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    En este estudio experimental de exclusi\u00f3n, se investig\u00f3 el papel de aves y murci\u00e9lagos en la regulaci\u00f3n de las abundancias de artr\u00f3podos y las funciones ecosist\u00e9micas asociadas en vi\u00f1edos con manejos locales contrastantes (org\u00e1nico vs. IPM) y heterogeneidad paisaj\u00edstica (forestado vs. no forestado). Adem\u00e1s de la escasez de experimentos de exclusi\u00f3n en agrosistemas permanentes europeos, este estudio es el primero en investigar el potencial de control biol\u00f3gico de estos depredadores vertebrados en vi\u00f1edos considerando simult\u00e1neamente efectos de manejo y paisaje. Se encontr\u00f3 que el manejo del vi\u00f1edo s\u00f3lo afect\u00f3 a los artr\u00f3podos del dosel, alcanzando mayores abundancias y contribuyendo a una mayor herbivor\u00eda foliar y presi\u00f3n de depredaci\u00f3n en vi\u00f1edos org\u00e1nicos que en IPM. Al mismo tiempo, los paisajes forestados tuvieron un efecto positivo sobre aves insect\u00edvoras y murci\u00e9lagos durante el periodo reproductivo. Tambi\u00e9n se demostr\u00f3 que estos depredadores vertebrados act\u00faan como agentes de control de plagas, pudiendo reducir la herbivor\u00eda y aumentar los beneficios econ\u00f3micos.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n

    Hip\u00f3tesis 1: Efecto positivo de los paisajes forestados sobre aves y murci\u00e9lagos<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    Se encontraron efectos significativos de los paisajes forestados sobre la abundancia de aves y la actividad de murci\u00e9lagos, aunque este \u00faltimo efecto dependi\u00f3 de la estaci\u00f3n. Coincidiendo con estudios previos, las aves insect\u00edvoras se benefician de la proximidad y disponibilidad de bosques, que proporcionan sitios de anidaci\u00f3n protegidos, estructuras de forrajeo y abundantes fuentes de alimento. Los bosques caducifolios de esta regi\u00f3n h\u00fangara, dominados por el roble com\u00fan (Quercus petraea), favorecen comunidades de artr\u00f3podos abundantes y diversas, como fuente de alimento para aves insect\u00edvoras que recolectan insectos de las hojas.<\/p>\n\n\n\n

    Los paisajes forestados pueden incrementar significativamente la actividad de forrajeo de los murci\u00e9lagos.<\/strong> Estos h\u00e1bitats son especialmente importantes en primavera, ya que ofrecen diversidad de presas y microh\u00e1bitats de refugio para muchas especies europeas. La preferencia por sitios menos forestados en verano puede deberse a que los murci\u00e9lagos ya no est\u00e1n restringidos a \u00e1reas boscosas; para entonces, los juveniles han abandonado los sitios de maternidad, lo que les permite forrajear durante per\u00edodos y distancias m\u00e1s largas. Aunque no se explor\u00f3 en este estudio, la proporci\u00f3n relativamente alta de \u00e1reas agr\u00edcolas abiertas en paisajes no forestados tambi\u00e9n podr\u00eda ofrecer zonas de caza ricas en alimento para algunas especies que buscan presas en espacios abiertos o bordes de cultivo en esta estaci\u00f3n.<\/p>\n\n\n\n

    Contrario a esta hip\u00f3tesis, el manejo no afect\u00f3 directamente a aves ni murci\u00e9lagos, presentando densidades y actividades similares en vi\u00f1edos org\u00e1nicos e IPM. Este patr\u00f3n puede atribuirse a que aves y murci\u00e9lagos tienen la mayor capacidad de dispersi\u00f3n entre los grupos taxon\u00f3micos estudiados, de modo que las caracter\u00edsticas del paisaje podr\u00edan ser m\u00e1s determinantes que los factores locales.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n

    Hip\u00f3tesis 2: Murci\u00e9lagos como reguladores de poblaciones de polillas<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    Se encontr\u00f3 que un aumento en la actividad de murci\u00e9lagos afect\u00f3 negativamente la abundancia de L. botrana en primavera, pero no impact\u00f3 las densidades de artr\u00f3podos del dosel. Los murci\u00e9lagos son depredadores voraces y oportunistas, con respuestas num\u00e9ricas ante el incremento de presas, incluyendo lepid\u00f3pteros. En particular, L. botrana constituye una parte importante de la dieta de murci\u00e9lagos en regiones vitivin\u00edcolas europeas, influyendo en su actividad de caza. Esta especie fue la m\u00e1s abundante entre los artr\u00f3podos estudiados y present\u00f3 la mayor densidad en primavera (1.791 de 3.601 individuos capturados), por lo que pudo ser fuente primaria de alimento para los murci\u00e9lagos en esta \u00e9poca.<\/p>\n\n\n\n

    En contraste, los artr\u00f3podos del dosel presentaron densidades relativamente bajas y no representaron un recurso de presas suficientemente concentrado para los murci\u00e9lagos, siendo afectados principalmente por el manejo, con mayores abundancias en vi\u00f1edos org\u00e1nicos debido a la liberaci\u00f3n de insecticidas (efecto directo) y herbicidas (efecto indirecto por menor diversidad y complejidad estructural de la vegetaci\u00f3n herb\u00e1cea).<\/p>\n\n\n\n

    Aunque se esperar\u00eda mayor abundancia de L. botrana en vi\u00f1edos alejados de bosques, la falta de este patr\u00f3n podr\u00eda explicarse por la capacidad de los bosques densos y sombreados de mitigar periodos c\u00e1lidos y secos cr\u00edticos para el desarrollo de L. botrana, especialmente en primavera. Esto, junto con la mayor actividad de aves y murci\u00e9lagos en paisajes forestados y posiblemente mayor exposici\u00f3n a pesticidas en paisajes agr\u00edcolas simplificados, podr\u00eda generar patrones de densidad de polillas similares entre vi\u00f1edos con distintas caracter\u00edsticas paisaj\u00edsticas.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n

    Hip\u00f3tesis 3: Servicios ecosist\u00e9micos proporcionados por enemigos naturales<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    Se observ\u00f3 mayor da\u00f1o foliar y en frutos en uvas excluidas, lo que indica el papel potencial de aves y murci\u00e9lagos en la reducci\u00f3n de la herbivor\u00eda y el aumento del rendimiento del cultivo. Asimismo, encontramos menor da\u00f1o en frutos en vi\u00f1edos situados en paisajes forestados, preferidos por estos depredadores durante el per\u00edodo reproductivo. Los resultados coinciden con estudios previos que muestran que los murci\u00e9lagos proporcionan servicios ecosist\u00e9micos esenciales, como la reducci\u00f3n de da\u00f1os a las plantas y el aumento del beneficio econ\u00f3mico para los agricultores. Adem\u00e1s, los murci\u00e9lagos regulan plagas da\u00f1inas para los frutos no solo en bosques, sino tambi\u00e9n en \u00e1reas agr\u00edcolas adyacentes.<\/p>\n\n\n\n

    Un metaan\u00e1lisis global mostr\u00f3 que las aves tambi\u00e9n son reguladores importantes de poblaciones de plagas, reduciendo significativamente el da\u00f1o en plantaciones le\u00f1osas, incluidos los vi\u00f1edos. Sin embargo, no se detect\u00f3 una relaci\u00f3n negativa entre la abundancia de aves y L. botrana, lo que sugiere que las aves podr\u00edan usar principalmente los bosques caducifolios circundantes y sus bordes como h\u00e1bitats de forrajeo, impidiendo potencialmente la dispersi\u00f3n de plagas hacia los vi\u00f1edos. Se requerir\u00edan muestreos de artr\u00f3podos m\u00e1s frecuentes (especialmente en primavera) y observaciones de aves posteriores a la temporada reproductiva, incluyendo bordes de plantaci\u00f3n, para establecer relaciones m\u00e1s s\u00f3lidas entre la actividad de aves y la densidad de plagas.<\/p>\n\n\n\n

    No se encontr\u00f3 evidencia de que aves y murci\u00e9lagos disminuyan la presi\u00f3n de depredaci\u00f3n ejercida por artr\u00f3podos. La presi\u00f3n de depredaci\u00f3n mediada por artr\u00f3podos fue mayor en vi\u00f1edos org\u00e1nicos que en IPM y no se vio afectada por la exclusi\u00f3n. Esto puede explicar la baja abundancia de L. botrana en vi\u00f1edos org\u00e1nicos en agosto, ya que las ara\u00f1as, los artr\u00f3podos del dosel m\u00e1s abundantes en nuestro estudio, son depredadores clave de estas polillas.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n

    Perspectivas aplicadas<\/strong><\/p>\n\n\n\n

    Este estudio destaca que asegurar la proximidad (30 m en promedio) y la proporci\u00f3n adecuada (25%\u201340% seg\u00fan la escala espacial) de parches de bosque caducifolio alrededor de los vi\u00f1edos promueve aves y murci\u00e9lagos, as\u00ed como la regulaci\u00f3n de plagas y el aumento del rendimiento. Estos parches son h\u00e1bitats importantes durante el per\u00edodo reproductivo, especialmente si contienen una alta proporci\u00f3n de especies arb\u00f3reas nativas (p. ej., Quercus petraea), con comunidades de artr\u00f3podos abundantes y diversas, garantizando recursos de forrajeo valiosos.<\/p>\n\n\n\n

    El valor de conservaci\u00f3n de estos h\u00e1bitats puede incrementarse mediante pr\u00e1cticas de manejo menos intensivas, fomentando vegetaci\u00f3n heterog\u00e9nea y \u00e1rboles grandes para proporcionar microh\u00e1bitats adecuados para anidaci\u00f3n y refugio. Considerando las caracter\u00edsticas del paisaje de los vi\u00f1edos estudiados, tambi\u00e9n es importante la conectividad de elementos le\u00f1osos, ya que redes de parches y elementos lineales (grupos de \u00e1rboles, matorrales y setos) pueden ofrecer h\u00e1bitats \u00f3ptimos de forrajeo y \u201cescalones\u201d para depredadores vertebrados incluso en paisajes simplificados y menos forestados.<\/p>\n\n\n\n

    Estos resultados sugieren que el control biol\u00f3gico mediado por aves y murci\u00e9lagos puede potenciarse facilitando la colonizaci\u00f3n de artr\u00f3podos beneficiosos en los vi\u00f1edos. Esto subraya la necesidad de aumentar el n\u00famero de vi\u00f1edos.<\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n

    Autores: D\u00e1vid Kor\u00e1nyi, Andr\u00e1s B\u00e1ldi y P\u00e9ter Bat\u00e1ry (Institute of Ecology and Botany Hungr\u00eda); S\u00e1ndor Zseb\u0151k (E\u00f6tv\u00f6s Lor\u00e1nd University, Budapest, Hungr\u00eda), Mattia Brambilla (University of Milan, Italia); y M\u00e1t\u00e9 Varga (Varga Winery, Badacsony\u00f6rs, Hungr\u00eda).<\/strong><\/em><\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n

    Fuente: British Ecological Society<\/strong><\/em><\/p>\n\n\n\n

    <\/div>\n\n\n\n


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